El municipio de Ajofrín formaba parte de la propiedad del Deán de la catedral.

Muy probablemente la época de carestías y la sequía prolongada hizo que el cabildo regalara esta fuente en agradecimiento a la población ajofrinera.

En el siglo XIX el municipio tiene un fuerte renacer gracias a la industria textil del esparto y de la lana, llegando a tener su máxima población en tal momento. Esta fue descendiendo en la segunda mitad del siglo XX al perder la pequeña industria anterior.

Al hablar de Ajofrín no podemos dejar de mencionar a la Virgen de Gracia, patrona y señora de la villa, que se apareció al pastor Magdaleno en los montes de San Pablo a mediados del siglo XII.

En conmemoración, el último domingo del mes de mayo se celebra la romería del Camino del Pastor Magdaleno, desde Ajofrín hasta el monte de la Morra en San Pablo de los Montes.

La historia del municipio va también muy paralela a la del Monasterio de la Descensión de Nuestra Señora. Este monasterio tuvo su origen en los movimientos de la reforma de la recolección del siglo XVII, y surgió como Convento de Religiosas Dominicas Descalzas de Ajofrín, según se lee en la inscripción de un cáliz que se conserva en esta casa.

El monasterio se erigió bajo la advocación de la Descensión de Nuestra Señora y cuyo suceso lo relata Gonzalo de Berceo en el poema Milagro primero de nuestra Señora. 

En lo que se refiere al escudo de la villa, fue el escudo de Juan Alfonso de Ajofrín, el mismo el que hoy ennoblece a esta villa.